生于美国纽约，是一位从电视转到电影的重要美国导演之一。不过他最初的理想却是当一名职业网球选手，年少时他的电影偶像是罗伯特．米彻姆Robert Mitchum。在空军的摄影中队服役的经历使他对执掌摄影机产生了极大兴趣，退役后他便到了CBS电视台工作，后来CBS电视台派他到好莱坞电视片场导演电视片集《Climax》影集后，又导演CBS的新电视片集《Play House》并且从1955年到1959年，连续五年被提名艾美奖，1958年因导演电视片《废墟的街》获得天主教犹太全国联合会的“兄弟爱奖”。

他的第一部电影《The Young Stranger》（1957）开始，他对人物在面临真理时刻——不论政治的、生理的、或心理的——的生动描写，一直在美国电影界独树一帜。1961年的《明天的青年》《终身犯》两部作品奠定了他的声名。1962年的 《满州候选人》（The Manchurian Candidate）是他的杰作之一。这一时期也约翰．弗兰肯海默的创作高峰期，《阿尔卡特兹的养鸟人》（Birdman Of Alcatraz，1962），《五月中的七天》（Seven Days In May，1964），《大奖》（Grand Prix，1966）等都是他脍炙人口的名作，而他在电影里所表现出的强烈政治意味和现实主义倾向也影响了许多电影后辈，美国著名导演奥利弗．斯通（Olive Stone）对他这个时期的作品就推崇备至。他的《《满州候选人》（The Manchurian Candidate）在1988年美国重映时，众多影人觉得和现在的政治电影比起来,这部影片仍然是不可超越的。

七八十年代约翰·弗兰肯海默在产量上有所减少，在进入九十年代后，年事已高的他却依然活跃在影坛上，不过这时他的影片取材也偏向于一些强烈的动作片，而且在风格上也比较商业化，比较重要的影片有马龙·白兰度主演的《人魔岛》（The Island Of Dr. Moreau, 1996），罗伯特·德尼罗主演的《罗宁》（Ronin，1998），本·艾弗里克和查里兹·塞隆主演的《杀鹿游戏》（Reindeer Games，2000）等。2002年7月因病逝世。